James Trafford trưởng thành từ học viện của Man City nhưng chưa từng được thi đấu cho đội một. Trong thời gian gắn bó với đội chủ sân Etihad, anh từng được cho mượn tại Accrington Stanley và Bolton Wanderers. Năm 2023, thủ thành người Anh chính thức rời Man City để gia nhập Burnley với mức phí chuyển nhượng 14 triệu bảng. Tuy nhiên, trong hợp đồng có điều khoản ưu tiên mua lại dành cho Man City.
Sau một mùa giải thi đấu nổi bật, James Trafford được Man City kích hoạt điều khoản mua lại với mức giá 27 triệu bảng. Theo The Athletic, thủ môn 22 tuổi đã đồng ý ký hợp đồng có thời hạn 5 năm với đội bóng cũ, kèm tùy chọn gia hạn thêm 1 năm. HLV Pep Guardiola được cho là người yêu cầu đưa Trafford trở lại Etihad nhằm thay thế Ederson, người đang được đàm phán chuyển nhượng sang Galatasaray.

Trafford là thủ môn thứ hai Man City chiêu mộ trong hè 2025, sau Marcus Bettinelli từ Chelsea. Anh cũng là tân binh thứ sáu của đội bóng áo xanh thành Manchester trong kỳ chuyển nhượng này, sau Tijjani Reijnders (55 triệu euro), Rayan Ait-Nouri (36,8 triệu euro), Rayan Cherki (36,5 triệu euro) và Sverre Nypan (15 triệu euro). Trước khi tính phí mua lại Trafford, tổng chi tiêu của Man City trong mùa hè đã lên tới gần 146 triệu euro.
Ở chiều ngược lại, đội chủ sân Etihad đã thu về 38,8 triệu euro từ việc chia tay năm cầu thủ: Kevin De Bruyne, Kyle Walker, Yan Couto, Maximo Perrone và Scott Carson. Ngoài ra, một số trụ cột như Ederson, Jack Grealish, Kalvin Phillips, Ilkay Gundogan và James McAtee cũng có khả năng sẽ ra đi trong thời gian tới.